植物并非孤立存在，而是與多種微生物共同構成復雜的共生體系。在禾本科牧草中，地上部常與母系傳播的Epichlo?內生真菌形成穩定共生，而地下部根系又可被叢枝菌根（arbuscular mycorrhizal, AM）真菌定殖。這兩類共生真菌分別位于植株不同空間生態位，并可能通過營養獲取、根際代謝物、微生物招募和防御信號共同影響宿主的抗病能力。然而，在多重共生體系中，究竟是誰在主導根際過程？母系傳播的Epichlo?內生真菌在種子階段就已進入植物體，是否會通過“優先效應”影響后續AM真菌定殖并成為系統中的主導者？根系定殖的AM真菌是否會通過重塑根際微生物組和代謝物網絡，在宿主抗病中發揮更強的調控作用？這些問題對于理解禾草-微生物互作機制以及發展綠色病害防控策略具有重要意義。

近日，蘭州大學草地農業科技學院、草種創新與草地農業生態系統全國重點實驗室草地保護研究所團隊在 Plant, Cell & Environment 上發表題為 Arbuscular Mycorrhizal Fungi Dominate Over Maternally Inherited Epichlo? Endophytes in Controlling Rhizosphere Processes and Pathogen Resistance 的研究論文。該研究以多年生黑麥草（Lolium perenne）為植物材料，構建了禾草內生真菌 Epichlo? sp. LpTG-3 strain AR37、AM真菌脆無梗囊霉（Acaulospora delicata）及病原真菌根腐離蠕孢（Bipolaris sorokiniana）共同參與的地上-地下多重互作體系，系統解析了地上-地下雙重共生如何調控植物生理生化特征、根際微生物組、根際土壤代謝物，進而提升宿主抗病性的機制。研究結果表明，雖然Epichlo?內生真菌具有明顯的時間優先效應，但AM真菌在塑造根際過程和增強植物抗病性方面發揮了更強的主導作用。

AM真菌定殖率受到地上Epichlo?內生真菌和病原菌侵染的顯著抑制，其中Epichlo?內生真菌的影響貢獻更大，母系傳播的Epichlo?內生真菌可通過優先效應改變AM真菌后續定殖。盡管如此，雙重共生仍表現出最強的抗病效果：與無共生體植株相比，Epichlo?內生真菌和AM真菌共同作用使病害發生率和病情指數分別降低53.84%和76.10%，兩類共生真菌對病害抑制具有協同效應，但AM真菌對抗病性的解釋貢獻更大。

圖1 AM真菌定殖、病害發生及 Epichlo? 內生真菌與AM真菌對抗病性的貢獻

AM 真菌顯著提高根際細菌 α 多樣性，并重塑細菌和真菌群落結構；相比之下，Epichlo?內生真菌對細菌多樣性的主效應并不顯著。在病原感染條件下，雙重共生促進Chryseolinea等潛在有益細菌富集，AM真菌單獨接種則促進假單胞菌屬細菌（Pseudomonas）富集。

在病原菌侵染條件下，地上-地下雙重共生顯著改變根際代謝譜，4種化合物（芥酸（Erucic acid 1），（苯并（b）噻吩-6 基）乙酸（(Benzo[b]thien-6-yl) acetic acid），乙酰胺（Acetamide 1），十二酸（Dodecanoic Acid））含量與病情指數呈顯著負相關，皿內試驗表明根際代謝物乙酰胺對根腐離蠕孢病原抑菌率達52.45%。

在病原侵染條件下，根際真菌群落和代謝物譜主要受土壤磷、病害發生率、AM 真菌定殖率及 IAA、GA、ET 等激素水平影響；病害指標則與土壤蔗糖酶、脲酶和酸性磷酸酶活性呈負相關，與 PPO、MDA、JA、IAA 和 GA 呈正相關。

AM 真菌與Epichlo?內生真菌的協同作用并非簡單疊加，而是在根際形成了一個可調控的“代謝物-微生物組防御軸”。微生物標志物可通過改變土壤性質和真菌群落組成，進一步影響根際代謝物譜，最終降低病害發生程度。

圖2 根際微生物標志物、土壤性質、微生物群落、代謝物與病情指數之間的結構方程模型

綜合上述結果，作者提出了地上禾草內生真菌-地下AM真菌雙重共生增強多年生黑麥草抗病性的機制模型。雙重共生能夠通過促進養分吸收、提高防御酶活性、降低氧化損傷、重塑根際微生物組并富集抑病相關代謝物來增強宿主抗病性。更重要的是，研究明確指出 AM 真菌在塑造根際過程和驅動病害抑制方面發揮主導作用，修正了傳統上可能過度強調垂直傳播的內生真菌優先效應的認識。這一發現為理解多重共生體系中的層級調控機制提供了新的證據，也為利用有益共生真菌構建牧草綠色病害防控技術提供了重要理論基礎。

圖3 地上-地下雙重共生增強多年生黑麥草抗病性的模式圖

蘭州大學草地農業科技學院、草種創新與草地農業生態系統全國重點實驗室草地保護研究所2025級博士研究生申友磊為該論文的第一作者，夏超副研究員、阿根廷布宜諾斯艾利斯省中心國立大學Pedro Gundel教授和段廷玉教授為論文通訊作者，南志標院士系統指導了該項工作，蘭州大學博士生李應德、鄭榮春參與了該項工作。該工作得到了國家自然科學基金項目和國家綠肥產業技術體系的資助。